鹿丸运用过人的智慧打败了强敌飞段，而鸣人也终于学成了新术“风遁·螺旋手里剑”，来到战场支援，一击打倒了角都，赢得胜利 。此时佐助认为自己已经获得了超越大蛇丸的力量而突然向大蛇丸发难，破解了他的转生忍术，打倒了大蛇丸 。
佐助找到了大蛇丸原先的部下水月、香燐和重吾，四人组成名为“蛇”的小队，为了寻找鼬而展开行动 。在此期间，佐助与“晓”的迪达拉遭遇并交战，迪达拉败于佐助手下，为了证明自己的艺术而自爆，佐助却躲在了万蛇的体内而躲过一劫 。
迪达拉的队友、戴着面具的“晓”的新成员“阿飞”本以为也死于爆炸之中，但“阿飞”却突然在“晓”的首领佩恩面前出现，并自称为“宇智波斑”，以幕后黑手的姿态现身 。
自来也为了获取“晓”的情报而潜入雨忍者村，在那里遇到佩恩和小南，并认出佩恩就是自己昔日的徒弟长门 。虽然自来也启动仙人模式与佩恩六道交战，但还是不敌轮回眼的力量 。
自来也为了得到敌人的情报而牺牲，并让深作仙人将情报带回木叶 。佐助终于找到了鼬，和鼬展开激烈的战斗，两人各自施展自己的绝技发动攻击 。
佐助由于查克拉耗尽而导致隐藏在体内的大蛇丸重新现身，但鼬却利用须佐能乎手里的十拳剑封印了大蛇丸 。鼬也由于早已身染重病，在激烈的战斗过后就倒地身亡 。佐助也因力量耗尽而倒下，被“阿飞”带走，“阿飞”告诉了他关于鼬的真相 。
佐助得知了鼬想要保护自己和村子的心意，而决定毁灭木叶忍者村 。佐助将“蛇”小队改名为“鹰”，为了得到“晓”的帮助而答应他们前往云忍者村捕获八尾 。
鸣人得知自来也战死的消息而大为悲痛，为了替自来也报仇而决定前去妙木山修炼仙术 。此时佩恩六道突然对木叶忍者村发动攻击，并几乎将村子毁灭了，连卡卡西也在和天道的交战中牺牲 。
学成仙术的鸣人回到村子，接连打败了六道中的五人，在与天道交战中由于目睹雏田为保护自己而重伤，导致体内的九尾暴走，此时鸣人的父亲第四代火影突然出现在鸣人的精神世界中，阻止了九尾 。
鸣人由于父亲的帮助而重新回到战场，打倒了佩恩天道 。鸣人找到了佩恩们的本体长门所在的位置，说服长门重新找回昔日的理想，长门施展轮回天生之术让包括卡卡西在内的已经牺牲的木叶村人们复活，自己也因此而死去 。
鸣人由于保护了村子而成为英雄，得到村人们的景仰 。雷影因为弟弟奇拉比被佐助掳走而暴怒，决定召开五影会谈以制裁“晓” 。
纲手在之前的战斗中由于消耗大量查克拉而昏迷不醒，团藏借机夺取了火影之位，并前往铁之国参加五影会谈 。佐助为了杀死团藏而入侵会场，遭到五影的连续攻击，在千钧一发之际被“阿飞”救走 。
“阿飞”宣称自己将要实现“月之眼计划”，并向在场的众人宣告将要发动第四次忍界大战 。佐助则在那之后追上了逃离会场的团藏，在一番战斗后将团藏杀死 。
为了准备即将到来的大战，并保护八尾和九尾，鸣人被送往云忍者村准备的秘密基地，在那里遇到八尾人柱力奇拉比，并向他学习控制九尾的方法 。
鸣人在精神世界中遇到母亲玖辛奈，玖辛奈告诉了他关于他出生那天发生的事情，以及九尾入侵木叶的真相 。
鸣人在母亲的帮助下成功地控制了九尾，并得到了新的力量，察觉到了暗中潜入此地的鬼鲛的存在 。打算逃走的鬼鲛与阿凯交战，被阿凯打倒，为了守护情报而自杀 。
“阿飞”为了夺取轮回眼来到雨忍者村，并杀死了一心守护长门遗体和轮回眼的小南，更和获得大蛇丸力量的兜联手，以兜的秽土转生大军和“阿飞”的白绝大军发动了战争 。
五大国的忍者们也团结一致，组成忍者联合军，第四次忍界大战终于开战 。鸣人在修行期间察觉到了外部的战争，和奇拉比一同赶往战场，而佐助也在移植了鼬的眼睛之后赶往战场 。
秽土转生的忍者们和白绝接连被打倒，这时兜突然把真正的宇智波斑利用秽土转生召唤出来 。五影为了对付斑而一同赶到战场，鸣人和奇拉比则与“阿飞”和人柱力军团展开战斗 。
佐助在赶往战场的途中与秽土转生的鼬相遇，为了向鼬询问当年的事情而追赶鼬，和鼬一同来到兜的根据地，两人联手打倒了兜 。
鼬解开了秽土转生之术，和佐助告别，而佐助则为了寻找答案而利用大蛇丸的咒印复活了大蛇丸，和“鹰”的成员一起前往木叶忍者村，利用秽土转生之术使历代火影复活 。
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